Ахтопол възниква през 430 г. пр.н.е. като гръцка колония

На мястото на днешния град Ахтопол са съществували селища още от новокаменната епоха, а през желязната епоха районът е населяван от тракийското племе тини. Като град Ахтопол е основан около 430 г. пр.н.е. от гръцки колонисти от Атина, като се предполага, че основаването му има връзка с действията на Перикъл в черноморските области. Градът се превръща в търговско средище, като в него се секат монети. След варварските нашествия от 5-7 век градът е възстановен от византийския военачалник Агатон, който го нарича Агатопол.

През Средновековието Агатопол на няколко пъти е включван в територията на България. Надпис на хан Крум от 812 г. съобщава за завладяването му, по-късно е превзет от цар Тодор Светослав през 1304 г. Около 1389 г., двадесет години след превземането на Одрин от османците, одринската митрополия премества седалището си в Агатопол. Малко по-късно градът също е завладян от османците. През 17 век той се споменава като седалище на епископ.

В началото на 20 век гражданите на Ахтопол притежават 45 кораба, три от които са с водоизместимост между 1000 и 3000 тона. При избухването на Балканската война в 1912 година двама души от Ахтопол са доброволци в Македоно-одринското опълчение. След Балканските войни (1912-1913 г.) градът е присъединен към България. Гръцкото му население е изселено, а на негово място се заселват български бежанци от Източна Тракия. През 1918 г. Ахтопол е почти изцяло унищожен от пожар, като изгаря и старата катедрала "Успение Богородично". Съвременният град е построен изцяло наново след пожара. През 1926 г. има 1095 жители.

Бежанци от Ахтопол основават село Неа Агатуполи (в превод Нов Ахтопол) в Ном Пиерия, Гърция.

Основният поминък на град Ахтопол е туризмът.

До днес са запазени църквата "Възнесение Господне" построена през 1776 г., останки от манастира "Свети Яни" от 12 век, части от крепостната стена (на места достигащи 8 m височина и 3,5 m ширина). В близост до полуострова се намират останки от тракийска стена. В града има Исторически музей.

През 40-те и 50-те години градът е бил крайна гара на теснолинейката Ахтопол - Бродилово - Кости, демонтирана през 50-те, поради мнението, че е била неефективна.

Градът е включен в проекта "Виа Понтика". През миналото лято археолози започнаха да проучват крепостната стена на Ахтопол. Тя е от късноантичната и средновековна епоха, когато името на града е било Агатополис. Проучванията имат за цел да бъдат проследени

останките от античната и средновековна стена, която в периода VІ-ХV в. е ограждала площ от около 6 дка в североизточната част на днешния Ахтопол. Поради активното съвременно строителство много от руините се намират в частни парцели, изцяло са покрити от уличната инфраструктура или са на трудно достъпни участъци, като този над пристанището на града. Това предопредели и начина на проучване, като се работи основно в два сектора: по трасетата на югозападната и южната крепостни стени.